Ο πρώτος μνημειακός ναός της Ακρόπολης ιδρύεται στη θέση του μικρού πλινθόκτιστου ναού της Αθηνάς Παρθένου. Οι αρχαιολόγοι τον ονομάζουν «αρχαϊκό Παρθενώνα» και πιθανότατα πρόκειται για τον Εκατόμπεδο που αναφέρουν οι αρχαίες πηγές. Πότε ακριβώς κατασκευάζεται δεν είναι γνωστό, πολλοί ωστόσο συνδέουν την οικοδόμησή του με την καθιέρωση της γιορτής των Μεγάλων Παναθηναίων, το 566/5 π.Χ. Παρότι τα θεμέλια του Εκατομπέδου έχουν εξαφανιστεί, την ύπαρξή του μαρτυρούν τα μεγάλα γλυπτά και τα αρχιτεκτονικά μέλη που αποκαλύφθηκαν κοντά στον κλασικό Παρθενώνα και σήμερα παρουσιάζονται στην αρχή της αίθουσας. 

Μια σειρά μικρότερων κτηρίων της ίδια περίπου εποχής, όπου φυλάσσονταν πιθανώς πολύτιμα αφιερώματα, δεν άφησαν τα ίχνη τους στον χώρο. Από αυτά προέρχονται, ωστόσο, τέσσερα πολύχρωμα αετώματα που εκτίθενται σήμερα στο Μουσείο.

Στο τελευταίο τέταρτο του 6ου αι. π.Χ. ένας μεγάλος ναός, που οι αρχαίοι αποκαλούν Αρχαίο Νεώ (Αρχαίο Ναό), αντικαθιστά τον μικρό πλινθόκτιστο ναό της Αθηνάς Πολιάδας. Σήμερα τα θεμέλια του σώζονται δίπλα στο Ερέχθειο, τον ναό που κατασκευάστηκε εκατό περίπου χρόνια αργότερα. Ο ναός στεγάζει το σεβάσμιο ξύλινο άγαλμα (ξόανο) της πολιούχου Αθηνάς και άλλες λατρείες θεών και ηρώων. Εδώ καταλήγει η πομπή της γιορτής των Παναθηναίων, η οποία κορυφώνεται με την παράδοση ενός νέου πέπλου για το άγαλμα της θεάς. Από το κτήριο και την επιβλητική του διακόσμηση διατηρούνται ελάχιστα στοιχεία, κυρίως τα μαρμάρινα γλυπτά που διακοσμούσαν το ένα από τα δύο αετώματά του.